Castlevania: Portrait of Ruin se passa no universo fictício da série Castlevania, onde os caçadores de vampiros do clã Belmont travam um conflito sem fim contra o vampiro imortal Dracula. O jogo se passa na Europa, em 1944, durante a Segunda Guerra Mundial e sua história é a continuação da de Castlevania: Bloodlines.

A Segunda Guerra Mundial está próxima do fim, mas muitos ainda perecerão. Assim como em Bloodlines, o maléfico Conde Brauner usa almas dos mortos de guerra para ressuscitar o castelo de Dracula. Johnathan Morris, filho de John Morris e sua amiga Charlotte Aulin vão rumo ao castelo para por um fim em Brauner e em suas filhas vampiras, Stella e Loretta. No entanto, Jonathan não pode usar o "Vampire Killer", chicote passado de geração em geração pelo clã dos Belmont, pois ele não descende do sangue da família, assim como seu pai.

Lançamento: 16 de novembro, 2006